Introducción

Las leguminosas son una fuente de proteínas vitales, micronutrientes beneficiosos, aminoácidos y vitaminas del grupo B importantes para la salud humana (Shetty et al., 2022Shetty, S., Sreedharan, J., Varghese, A. y Anil, Y. (2022). Potential of legumes for enhancing human health: A review. Current Nutrition and Food Science, 18(1), 69-79. ISSN 2048-7177.
). Por tal motivo, se consideran cultivos significativos para la seguridad alimentaria de la población mundial, fundamentalmente, en los países en desarrollo. Estas forman parte de la cultura alimentaria y de la dieta básica en numerosas regiones del mundo.

Existe gran variedad de legumbres cultivadas, entre las más populares se encuentran las variedades de frijoles y guisantes. El frijol común (Phaseolus vulgaris L.) está considerado dentro de las leguminosas más significativas para la alimentación humana, por su aporte esencial en proteína vegetal, fibra, potasio, ácido fólico entre otros nutrientes (Terry-Alfonso et al., 2021Terry-Alfonso, E., Gómez-Santiesteban, E., Brown-Gómez, A., Álvarez-Delgado, A., Carrillo-Sosa, Y. y Ruiz-Padrón, J. (2021). Respuesta agronómica del cultivo de frijol a los bioproductos FitoMás-EC® + Gluticid®. ICIDCA sobre los derivados de la caña de azúcar, 55(3). Disponible en: https://www.revista.icidca.azcuba.cu>articulo-6
). También es de gran importancia por sus propiedades fijadoras de nitrógeno atmosférico que, en simbiosis con bacterias, mejoran la salud y la fertilidad de los suelos e incrementan la biodiversidad de los ecosistemas, creando un entorno adecuado (Solano et al., 2024Solano Solano, R., Bedolla Solano, J. J., Bedolla Solano, S. y Miranda Esteban, A. (2024). Análisis de la biodiversidad desde una perspectiva socioambiental en Las Vigas, Guerrero, México. Revista Iberoamericana para la Investigación y el Desarrollo Educativo, 14(28). https://doi.org/10.23913/ride.v14i28.1856
).

En el caso de las vignas, tenemos el ejemplo del frijol caupí rojo (Vigna unguiculata L. Walp.), que según Méndez (2021)Méndez, N. (2021). Estudio con fertilización con biol y convencional en los cultivos de maíz (Zea mays L.) y frijol (Phaseolus vulgaris L.) bajo dos manejos arvenses, finca El Plantel, Masaya 2017 (Tesis de grado, Universidad Nacional Agraria). Repositorio UNA. Disponible en: https://repositorio.una.edu.ni/4487/1/tnf04m538e.pdf
, es un cultivo anual con un aporte proteico del 22 % y un alto contenido de carbohidratos, vitaminas y minerales. Se considera una alternativa para los efectos del cambio climático, ya que garantiza los nutrientes necesarios para la seguridad alimentaria. Este cultivo se utiliza en asociación con gramíneas como el maíz, lo que permite que los suelos descansen y las gramíneas absorban el nitrógeno que aportan las leguminosas (Calderas y Mendoza, 2024Calderas, A. O. y Mendoza, A. J. (2024). Efecto de la fertilización orgánica e inorgánica sobre el comportamiento morfológico y productivo del frijol caupí rojo (Vigna unguiculata L. Walp.) (Tesis de licenciatura, Universidad Nacional Agraria). Repositorio UNA. Disponible en: https://repositorio.una.edu.ni
).

El garbanzo es una especie que tolera muy bien el estrés hídrico y puede vivir en relaciones simbióticas, al igual que el frijol. Debido a esto, el garbanzo y otras leguminosas contribuyen a disminuir el efecto invernadero, ya que mejoran la absorción de carbono de la atmósfera a través de la fotosíntesis y fijan el nitrógeno en el suelo (Vargas-Blandino y Cárdenas-Travieso, 2021Vargas-Blandino, D. y Cárdenas-Travieso, R. M. (2021). Cultivo del garbanzo, una posible solución frente al cambio climático. Cultivos Tropicales, 42(1), e09. Disponible en: https://ediciones.inca.edu.cu/index.php/ediciones/article/view/1583
).

Los residuos de las leguminosas también pueden utilizarse como forraje para la alimentación animal y como cultivo de cobertura para reducir la erosión del suelo y combatir las plagas y enfermedades. Sin embargo, dadas las condiciones climáticas de Cuba, los cultivos de leguminosas no están exentos de las enfermedades causadas por microorganismos patógenos, que constituyen la principal causa de pérdidas en la producción agrícola a nivel mundial. Entre los fitopatógenos, los hongos se destacan como uno de los grupos principales, tanto por la diversidad de especies existentes como por los daños que causan (Quintero-Domínguez et al., 2023Quintero-Domínguez, J. M., Batista-García, R. A., Morales-Rodríguez, C. M. y Pérez-Vicente, R. (2023). Enfermedades fúngicas en leguminosas: un desafío para la producción agrícola en Cuba. Cultivos Tropicales, 44(1), 11-20. ISSN: 2227-1899 RNPS: 2301
). Farrás (2020)Farrás, L. (2020). Los cultivos rinden más... pero crecen las amenazas. La Vanguardia. ISSN: 1133-4940. Disponible en: https://lavanguardia.com
y la FAO (2020)FAO (2020). Grandes cultivos. Interempresas.net. Disponible en: https://www.interempresas.net/Articulos/265179-40
afirman que cada año se pierde el 40 % de la producción mundial de alimentos debido a las plagas que afectan a los cultivos de interés agroalimentario.

En Cuba, las especies de hongos más comúnmente encontradas en las leguminosas pertenecen a los géneros Cercospora, Colletotrichum, Rhizoctonia, Sclerotium, Fusarium y Macrophomina (Oliva, 2019Oliva, F. C. (2019). Evaluación de cepas de Trichoderma spp. para el manejo de plagas fungosas en el cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris L.) (Tesis de grado, Universidad de Matanzas). Disponible en: https://rein.umcc.cu
). Este último es responsable de causar daños importantes en varios cultivos, incluido el frijol. El presente estudio tuvo como objetivo aislar y caracterizar los hongos fitopatógenos presentes en 16 cultivares de leguminosas y determinar la incidencia de estas enfermedades fúngicas en entidades productivas de la provincia La Habana, Cuba.

Materiales y Métodos

Los muestreos se efectuaron en la provincia de La Habana, en entidades de Empresas Agropecuarias, pertenecientes al Grupo Empresarial Agrícola (GAG). Se seleccionaron cultivares de las especies de leguminosas: Vigna umbellata (Thunb.) Ohwi & H. Ohashi, Phaseolus vulgaris L., y Cicer arietinum L., que presentaron síntomas de afectación por hongos. El aislamiento y la caracterización de los patógenos se llevó a cabo en el Laboratorio de Conservación de Hongos del Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical “Alejandro de Humboldt” (INIFAT), en el período comprendido entre agosto 2023-abril 2024.

Resultados y Discusión

En el estudio de 16 cultivares de leguminosas, se realizó el aislamiento y la caracterización de ocho géneros de hongos fitopatógenos (Tabla 1).

Los resultados obtenidos, con respecto a los patógenos caracterizados, corroboran que su incidencia se mantiene similar a la de años anteriores, siendo los hongos del suelo la principal amenaza para la producción de leguminosas, lo que provoca pérdidas significativas en el rendimiento y la calidad.

El género de hongo aislado con mayor porcentaje de incidencia fue Fusarium, con un 37 % (Figura 1). Estudios realizados en leguminosas cultivadas, en 2001, en la Estación de Pastos y Forrajes de Niña Bonita, provincia La Habana, reportaron a Cercospora como el género más frecuente, seguido en importancia por Alternaria, Colletotrichum y la especie Fusarium incarnatum (Estrada et al., 2002Estrada, G., López, D. y López, M. O. (2002). Nuevos registros fúngicos en leguminosas de la Estación de Pastos y Forrajes de Niña Bonita. Fitosanidad, 6(1). Disponible en: https://www.redalyc.org/articulo
). Otros autores, como Martínez et al. (2014)Martínez, B., Infante, D. y Reyes, Y. (2014). Trichoderma spp. y su función en el control de plagas en los cultivos. Revista Protección Vegetal, 28(1), 1-11. ISSN: 2224-4697. Disponible en: http://scielo.sld.cu
, evaluaron lotes de semillas de frijol de 16 variedades provenientes de las provincias de Pinar del Río, Mayabeque y Artemisa, e identificaron que los hongos de mayor frecuencia de aparición fueron Penicillium sp. (78,4 %), Rhizoctonia solani (77,5 %), Aspergillus niger (68,6 %) y Fusarium solani (51,0 %). Investigaciones recientes realizadas en la región de Centroamérica (Costa Rica) señalan a Macrophomina phaseolina (26,7 %), Fusarium oxysporum (13,6 %) y Athelia rolfsii (5,6 %) como los de mayor incidencia en el frijol común (Granados-Montero et al., 2021Granados-Montero, M. M., Chaves-Barrantes, N., Chaverri, P., Hernández-Fonseca, J. C. y Escudero-Leyva, E. (2021). Fungi associated with common bean (Phaseolus vulgaris) wilt in Costa Rica. Mexican Journal of Phytopathology, 39(2), 289-301. https://doi.org/10.18781/R.MEX.FIT.2011-1
).

Como se puede observar, las especies del género Fusarium se mantienen entre las de mayor frecuencia de aparición y porcentaje de incidencia en diferentes años, coincidiendo con los resultados obtenidos en este estudio.

El patógeno Macrophomina phaseolina (Figura 2) fue el segundo hongo con mayor porcentaje de incidencia (21 %). Afecta diversas partes de la planta, causando daños irreversibles. Autores como Lavilla et al. (2023)Lavilla, M., De Lucia, A., Heck, M. y Fariza, S. (2023). Detección morfológica de la podredumbre carbonosa en soja y maíz en Misiones, Argentina. Agronomía Mesoamericana, 34(2). https://doi.org/10.15517/am.v34i2.51073
lo señalan como un patógeno importante causante de la "pudrición carbonosa". Es de hábitat cosmopolita y afecta a una amplia variedad de cultivos y plantas silvestres en climas templados-cálidos, subtropicales y tropicales, incluyendo hospedantes de importancia económica como la soja (Glycine max L.) y el frijol (Márquez et al., 2021Márquez, N., Giachero, M. L., Declerck, S. y Ducasse, D. A. (2021). Macrophomina phaseolina: General characteristics of pathogenicity and methods of control. Frontiers in Plant Science, 12, 634397. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.634397
).

Este hongo fitopatógeno con origen en el suelo y la semilla, provoca una coloración oscura en el tejido del hospedante infectado, como resultado de la formación de microesclerocios, estructuras fúngicas diminutas y redondas que permiten que el patógeno sobreviva en el suelo o en el material vegetal infectado, durante mucho tiempo. Los microesclerocios se liberan a medida que se descompone el sustrato donde se encuentran y las condiciones sean propicias para su desarrollo (Queensland Government, 2022Queensland Government (2022). Charcoal rot. Disponible en: https://www.business.qld.gov.au/industries/farms-fishing-forestry/agriculture/biosecurity/plants/diseases/horticultural/charcoal-rot
). Existen reportes recientes de grandes pérdidas en el rendimiento de cultivos como la soya y el frijol por la incidencia de Macrophomina phaseolina, lo que se revierte en la afectación para los ingresos a los agricultores (DGSV-DCNRF, 2023DGSV-DCNRF (2023). Pudrición carbonosa del tallo (Macrophomina phaseolina). Sader-Senasica. Dirección General de Sanidad Vegetal-Dirección del Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria.Ficha Técnica. Tecámac, Estado de México. 8 p. Disponible en: https://www.gob.mx
).

Otro género que mostró una alta incidencia (11 %) fue Ascochyta sp., la cual produce lesiones en hojas, tallos y vainas. En las hojas se presentan manchas de formas circulares (2 a 8 cm de diámetro) de color café claro con anillos concéntricos y en ocasiones se forman pequeños puntos de color café oscuro, que son los picnidios. En los tallos las lesiones son alargadas de color castaño claro con el centro gris y puntos pardos. Generalmente, estas lesiones se forman en los nudos de los tallos, mientras que en las vainas las manchas son redondeadas con bordes oscuros (Pineda et al., 2020Pineda, G., Calderón-Quintero, J. A. y Castaño-Zapata, J. (2020). Guía ilustrada de enfermedades y patógenos en cultivos hortícolas. Universidad de Caldas. ISBN: 978-958-759-236-8
).

El resto de los patógenos aislados en este trabajo se encuentran reportados para las leguminosas, tanto en Cuba como en otros países, con diferentes niveles de daños causados, siempre que las condiciones, tanto naturales como fisiológicas de las plantas, propicien su aparición.

Con respecto a las partes de los cultivos con mayor afectación, se observó una marcada relación con el tipo de patógeno encontrado. Los mayores porcentajes de incidencia se encontraron en los tallos (47 %), las vainas (26 %) y las raíces (21 %) (Figura 3). Esto podría deberse a que la mayoría de los patógenos reportados en este estudio son microorganismos que residen en el suelo, el cual constituye un reservorio natural para ellos.

Entre las principales funciones del tallo se encuentran el sostén de la parte aérea de las plantas y el transporte de nutrientes por su interior. Por lo tanto, la mayor afectación en esta parte se traduce en un mayor número de plantas afectadas en su desarrollo y, por ende, en su productividad. De manera similar, las vainas juegan un papel fundamental en el rendimiento de las leguminosas y su afectación puede incidir sustancialmente.

Estudios recientes realizados por Cho et al. (2023)Cho, B. Y., Stutz, S. S., Jones, S. I., Wang, Y., Pelech, E. A. y Ort, D. R. (2023). Impact of pod and seed photosynthesis on seed filling and canopy carbon gain in soybean. Journal of Plant Physiology, 193(2), 966-979. https://doi.org/10.1093/plphys.kiad324
demostraron que las vainas y las semillas de la soja contribuyen al proceso de fotosíntesis, incluso bajo el dosel en las condiciones agrícolas actuales. Este significativo resultado abre nuevas vías para comprender la importancia de las vainas de soja en los procesos fotosintéticos, desafiando las nociones convencionales y ofreciendo una nueva perspectiva para optimizar la productividad de las plantas.

En cuanto a las raíces, no solo son los órganos encargados de arraigar y brindar soporte mecánico a la parte aérea de la planta en el suelo, sino que también cumplen la importante función de absorber el agua y los nutrientes necesarios para su crecimiento. Esto permite un aprovechamiento óptimo de los nutrientes y, al mismo tiempo, minimiza el impacto ambiental (Cabezas y Claassen, 2017Cabezas, R. A. y Claasse, N. (2017). Sistemas radicales de cultivos: extensión, distribución y crecimiento. Agro Sur, 45(2), 31-45. Disponible en: https://revistas.uach.cl/agrosur/article/view
).

En las leguminosas, las raíces juegan un papel importante ya que en ellas se forman los nódulos, que resultan de la interacción entre estas plantas y las bacterias del grupo de los Rizobios. Estas bacterias son capaces de fijar el nitrógeno atmosférico al establecer una simbiosis con las plantas, las cuales lo almacenan en sus hojas en forma de proteína (Solano et al., 2024Solano Solano, R., Bedolla Solano, J. J., Bedolla Solano, S. y Miranda Esteban, A. (2024). Análisis de la biodiversidad desde una perspectiva socioambiental en Las Vigas, Guerrero, México. Revista Iberoamericana para la Investigación y el Desarrollo Educativo, 14(28). https://doi.org/10.23913/ride.v14i28.1856
). En general, un alto porcentaje de afectación en los órganos vegetativos influye en los resultados productivos de estos cultivos y, en muchas ocasiones, puede incluso provocar la pérdida total del rendimiento.

El estudio de los hongos, su caracterización y clasificación se realizó de manera tradicional mediante técnicas morfológicas. Sin embargo, se recomienda incorporar nuevas técnicas de estudio, como la microscopía electrónica de transmisión y barrido, la cromatografía de capa fina, la caracterización isoenzimática y los grupos de compatibilidad vegetativa (VCG), entre otras. Estas técnicas permiten avances y resultados más precisos en la identificación de especies, aunque el examen morfológico al microscopio y la utilización de las claves taxonómicas sigue siendo la herramienta fundamental para este tipo de investigación (Armengol y Gramaje, 2023Armengol, J. y Gramaje, D. (2023). Una visión general de los cambios y la situación actual de la taxonomía de hongos y oomicetos. En Hongos y oomicetos fitopatógenos. Fitopatología (No. 9). Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/378241512
).

Conclusiones

Se realizó el aislamiento y la caracterización de ocho géneros de hongos fitopatógenos, en el estudio de 16 cultivares de leguminosas producidas en la provincia La Habana, entre 2023 y 2024.

En las leguminosas estudiadas, las especies patógenas aisladas con mayor porcentaje de incidencia fueron; el complejo Fusarium y Macrophomina phaseolina y las partes de las plantas de mayor índice de afectación correspondió a los tallos seguido de las vainas y las raíces.

Referencias Bibliográficas