Introducción
⌅Los hongos son un grupo de organismos megadiversos denominado reino Fungi. Durante mucho tiempo fueron incluidos en el reino Plantae;
no fue hasta 1969 que el científico estadounidense Robert Whittaker se
refiere a ellos como un reino independiente. La diversidad fúngica en
cuanto a la morfología, hábitat, adaptaciones ecológicas, ciclos de
vida, fisiología, entre otros aspectos, es sorprendente (Moore et al., 2011Moore,
D.; Robson, G.D. y Trinci, A.P.J. (2011). 21st Century Guidebook to
Fungi. Cambridge University Press. ISBN-13: 978-110-874-568-0.
; Piepenbring, 2015Piepenbring, M. (2015). Introducción a la micología en los trópicos. The American Phytopathological Society Press. Minnesota, U.S.A. ISBN:978-0-89054-456-3
). Son organismos ubicuos ya que están presentes, prácticamente, en todos los ecosistemas (Gnanam, 2013Gnanam, C.R. (2013). Introduction to Mycology. MJP Publishers. New Dheli, India. ISBN: 978-818-094-198-6.
; Raghukumar, 2017Raghukumar, S. (2017). Fungi in Coastal and Oceanic Marine Ecosystems. Springer Nature. https://doi.org/10.1007/978-3-319-54304-8. ISBN-13: 978-331-954-303-1.
).
Desde
su descubrimiento, estos organismos han sido reconocidos, mayormente,
por su incidencia como plagas agrícolas, pues constituyen factores
limitantes para la producción y comercialización de numerosos productos
en la industria agraria, con grandes afectaciones económicas (IOM, 2011IOM
(2011). Fungal Diseases: An Emerging Threat to Human, Animal, and Plant
Health. The National Academies Press. ISBN-13: 978-030-921-226-7.
).
Además, constituyen una seria amenaza como agentes causantes de
numerosas patologías, e incluso la muerte en animales y en el propio
hombre (Fisher et al., 2012Fisher,
M.C.; Henk, D.A.; Briggs, C.J.; Brownstein, J.S.; Madoff, L.C.; Mc
Craw, S.L. y Gurr, S.J. (2012). Emerging fungal threats to animal, plant
and ecosystem health. Nature, 484: 186–194. ISSN: 1476-4687.
). En un número temático de la revista European Journal of Clinical Microbiology and Infectious Diseases se estimó que el número de personas afectadas por enfermedades fúngicas
graves asciende a 832 millones de personas en 14 países de Asia,
América, Europa y África del Norte. Este estimado muestra que entre el
1,8 y el 3 % de la población de cada país se ve afectada por estos
patógenos (LIFE, 2017LIFE (2017). The Burden of Fungal Disease, new evidence to show the scale of the problem across the world. Disponible en: http://go.nature.com/2sMKpuN.
).
A pesar de los grandes problemas que los mismos ocasionan, también
ofrecen beneficios y presentan grandes potencialidades que, en muchas
ocasiones, son subvaloradas.
No obstante, los descubrimientos
científicos que se han realizado y el trabajo investigativo en este
grupo, los vacíos de información sobre los hongos son aún numerosos. Hawksworth y Lücking (2017)Hawksworth, D. y Lücking, R. (2017). Fungal Diversity Revisited: 2.2 to 3.8 Million Species. Microbiol Spectrum, 5(4). https://doi.org/10.1128/microbiolspec.FUNK-0052-2016. ISSN: 2165-0497.
estiman que deben existir en el mundo entre 2,2 y 3,8 millones de
especies aproximadamente, de las que solo se conocen alrededor de 140
000. Por otra parte, en el Estudio Nacional de la Diversidad Biológica
en Cuba realizado por Vales (1998)Vales,
M.A., Álvarez, A., Montes, L. y Ávila, A. (1998). Estudio nacional de
la diversidad biológica en la república de Cuba. CESYTA. Disponible en: http://repositorio.geotech.cu/jspui/handle/1234/2736.
,
se estimó en 48 240 las especies de hongos y mixomicetos que podrían
habitar en el archipiélago cubano; sin embargo, el número real de
especies reportadas por Mancina y Cruz (2017)Mancina,
C.A. y Cruz, D.D. (2017). Diversidad biológica de Cuba: métodos de
inventario, monitoreo y colecciones biológicas. Editorial AMA. La
Habana, Cuba. ISBN: 978-959-300-130-4.
era de 5 697.
Aunque este número es muy pequeño en relación con el total estimado para
Cuba, este grupo ocupa el segundo lugar en nuestra biota en cuanto al
número de especies y representa casi el 5 % de toda la diversidad
fúngica conocida a escala global.
Los hongos han resultado ser una
fuente de producción de metabolitos secundarios altamente prolífera y
de gran diversidad química (Devi et al., 2020Devi,
R.; Kaur, T.; Guleria, G.; Rana, K.L.; Kour, D.; Yadav, N.; Yadav, A.N.
y Saxena, A.K. (2020). New and Future Developments in Microbial
Biotechnology and Bioengineering. En: Rastegari, A.A.; Yadav, A.N. y
Yadav, N. (eds.), New and Future Developments in Microbial Biotechnology
and Bioengineering, 147–161. Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-820528-0.00010-7. ISBN: 978-044-463-507-5.
).
Teniendo esto en cuenta, se pueden valorar las altas probabilidades de
encontrar metabolitos con mecanismos de acción que constituyan un
arsenal de nuevas alternativas para combatir plagas agrícolas,
enfermedades en animales y de importancia médica para el hombre.Además,
el empleo de estos organismos como bioindicadores y biorremediadores
también es un campo de estudio con altas potencialidades.
A pesar
de los avances alcanzados en este campo, hasta la fecha menos del 1 % de
la diversidad microbiana, ha sido explorada para la obtención de nuevos
bioproductos. Aun cuando nuestro país cuenta con ocho colecciones de
hongos y otros microorganismos (Ministerio de Ciencia Técnología y Medio Ambiente [CITMA], 2019Ministerio
de Ciencia Técnica y Medio Ambiente (2019). Sexto Informe Nacional al
Convenio sobre la Diversidad Biológica. República de Cuba. 470 pp.
Disponible en: https://www.cbd.int.doc
),
el estudio y aprovechamiento de las cepas que se encuentran en estos
sitios es insuficiente. En el presente trabajo se hace una revisión
sobre las potencialidades de los hongos en el mundo y en Cuba, a partir
de la ejemplificación de sus aplicaciones y usos actuales en diferentes
sectores de la sociedad.
Desarrollo
⌅¿Qué potencialidades conocemos de los hongos?
⌅Los
numerosos beneficios y aplicaciones que presentan los hongos superan a
los perjuicios que estos puedan ocasionar. Este grupo se destaca por
contener una reserva masiva de grupos de genes biosintéticos (BGC, por
sus siglas en inglés) que codifican metabolitos secundarios, los cuales,
en contraste a la naturaleza general de los metabolitos primarios, son
producidos por especies de un género y para algunas especies, por
determinadas cepas, únicamente. El aislamiento y purificación de estas
sustancias ha posibilitado la obtención de numerosos productos de
interés comercial aplicados en la medicina, en la industria agrícola,
alimentaria y farmacéutica (Petre, 2016Petre, M. (2016). Mushroom Biotechnology. Developments and Applications. Academic Press. United States. ISBN:978-012-802-794-3.
; Zied y Pardo-Giménez, 2017Zied,
D.C. y Pardo-Giménez, A. (2017). Edible and Medicinal Mushrooms.
Technology and Applications. John Wiley y Sons. ISBN:97811191494461.
Disponible en https://www.wiley.com
).
Industria alimentaria
⌅Se
conocen alrededor de 141 enzimas fúngicas de uso industrial, las cuales
representan el 60 % del total de enzimas empleadas en este sector. De
ellas, 67 se obtienen a partir de tres especies del género Aspergillus, 30 del género Trichoderma y 44 de otras especies (Willis, 2018Willis,
K.J. (2018). State of the world’s fungi 2018. Report. Royal Botanic
Gardens, Kew Publishing. U. K. ISSN: 978-1-84246-678-0. Disponible en: https://www.kew.iro.bl.uk
).
Entre los hongos más conocidos por su uso en esta rama se destacan las
levaduras, las cuales son empleadas durante los procesos de fermentación
en la elaboración de bebidas alcohólicas y del pan (Parapouli et al., 2020Parapouli, M.; Vasileiadis, A.; Afendra, A.S. y Hatziloukas, E. (2020). Saccharomyces cerevisiae and its industrial applications. AIMS Microbiology, 6(1): 1–31. https://doi.org/10.3934/microbiol.2020001. ISSN:2471-1888.
). Algunos miembros del género Aspergillus se usan en la obtención de componentes utilizados en la elaboración de refrescos (Powell et al., 2013Powell, K.A., Renwick, A. y Peberdy, J.F. (eds.)(2013). The genus Aspergillus: from taxonomy and genetics to industrial application. Springer Science and Business Media. https://doi.org/10.1007/978-1-4899-0981-7.
; Park et al., 2017Park,
H.S.; Jun, S.C.; Han, K.H.; Hong, S.B. y Yu, J.H. (2017). Diversity,
Application, and Synthetic Biology of Industrially Important Aspergillus Fungi. Advances in Applied Microbiology, 100:161–202. https://doi.org/10.1016/bs.aambs.2017.03.001. ISSN:0065-2164.
), mientras que las especies Penicillium camemberti y P. roqueforti se utilizan en el proceso de maduración de muchos tipos de quesos y les brindan una textura y sabor particular (Solomon et al., 2019Solomon,
L.; Tomii, V.P. y Dick, A.A. (2019). Importance of Fungi in the
Petroleum, Agro-Allied, Agriculture and Pharmaceutical Industries. New
York Science Journal, 12(5): 8–15. https://doi.org/10.7537/marsnys120519.02. ISSN:2375-723X.
; Coton et al., 2020Coton, E.; Coton, M.; Hymery, N.; Mounier, J. y Jany, J.L. (2020). Penicillium roqueforti: an overview of its genetics, physiology, metabolism and biotechnological applications. Fungal Biology Reviews, 34(2): 59–73. https://doi.org/10.1016/j.fbr.2020.03.001. ISSN: 1749-4613.
).
Existen
al menos 350 especies de hongos comestibles con un alto valor
nutricional, alto contenido en proteínas y escasa cantidad de
carbohidratos y lípidos (Willis, 2018Willis,
K.J. (2018). State of the world’s fungi 2018. Report. Royal Botanic
Gardens, Kew Publishing. U. K. ISSN: 978-1-84246-678-0. Disponible en: https://www.kew.iro.bl.uk
). Entre ellos podemos mencionar a los champiñones (Agaricus bisporus), a la seta china o shiitake (Lentinus edodes), los géneros Pleurotus sp., Boletus sp., Morchellas sp., Volvariella sp. y las costosas trufas (Tuber sp.), especies que son cultivadas a diferentes escalas y que son consumidas tanto en estado fresco, como deshidratadas (Zied y Pardo-Giménez, 2017Zied,
D.C. y Pardo-Giménez, A. (2017). Edible and Medicinal Mushrooms.
Technology and Applications. John Wiley y Sons. ISBN:97811191494461.
Disponible en https://www.wiley.com
). Se estima que el mercado global de hongos comestibles genera unos $42 mil millones de dólares al año (Willis, 2018Willis,
K.J. (2018). State of the world’s fungi 2018. Report. Royal Botanic
Gardens, Kew Publishing. U. K. ISSN: 978-1-84246-678-0. Disponible en: https://www.kew.iro.bl.uk
).
Además de su valor culinario, se emplean en la elaboración de varios
suplementos alimenticios reconocidos a escala global como QuornTM (Fusarium venenatum), en la producción y elaboración de colorantes licopenos y beta-carotenos (Blakeslea trispora) y de productos como la salsa de soya (Aspergillus oryzae-Koji) y el tempeh (Rhizopus microsporus) (Wiebe, 2004Wiebe, M.G. (2004). QuornTM myco-protein - Overview of a successful fungal product. Mycologist 18(1): 17–20. https://doi.org/10.1017/S0269915X04001089. ISSN:1474-0605
; Elbashiti et al., 2010Elbashiti, T.; Fayyad, A. y Elkichaoui, A. (2010). Isolation and Identification of Aspergillus oryzae and the Production of Soy Sauce with New Aroma. Pakistan Journal of Nutrition, 9(12). Disponible en: http://site.iugaza.edu.ps/tbashiti/files/2010/02/fin18381.pdf. ISSN: 1680-5194.
; Dufossé et al., 2014Dufossé,
L.; Fouillaud, M.; Caro, Y.; Mapari, S.A. y Sutthiwong, N. (2014).
Filamentous fungi are large-scale producers of pigments and colorants
for the food industry. Current Opinion in Biotechnology, 26:56–61. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2013.09.007. ISSN: 0958-1669.
).
Agricultura
⌅Hasta el 2014, alrededor de dos millones de toneladas de pesticidas eran usados anualmente en el mundo (De et al., 2014De,
A.; Bose, R.; Kumar, A. y Mozumdar, S. (2014). Worldwide Pesticide Use.
En: De, A., Bose, R., Kumar, A., y Mozumdar, S. Targeted (eds.)
Delivery of Pesticides Using Biodegradable Polymeric Nanoparticles.
Springer, New Delhi, India. https://doi.org/10.1007/978-81-322-1689-6_2. ISSN: 2193-1801.
).
Cada día cobra más fuerza la tendencia a disminuir o sustituir la
aplicación de agroquímicos en función de obtener mayor calidad
alimentaria en las producciones agrícolas y menor contaminación
ambiental. Todo esto se traduce en el empleo de bioproductos a base de
microorganismos fijadores del nitrógeno y otros nutrientes,
bioestimuladores del crecimiento y el rendimiento vegetal; así como
bioplaguicidas, capaces de reducir o sustituir la cantidad de productos
químicos a aplicar en los agroecosistemas. El ácido harziánico,
metabolito promotor del crecimiento de las plantas y fortalecimiento de
su sistema inmunológico, conocido también por su actividad antifúngica,
es segregado por hongos del género Trichoderma (Vinale et al., 2009Vinale,
F.; Flematti, G.; Sivasithamparam, K.; Lorito, M.; Marra, R.; Skelton,
B.W. y Ghisalberti, E.L. (2009). Harzianic acid, an antifungal and plant
growth promoting metabolite from Trichoderma harzianum. Journal of Natural Products 72(11): 2032–2035. American Chemical Society and American Society of Pharmacognos. https://doi.org/10.1021/np900548p. ISSN:0163-3864
; 2013Vinale,
F.; Nigro, M.; Sivasithamparam, K.; Flematti, G.; Ghisalberti, E.L.;
Ruocco, M.; Varlese, R.; Marra, R.; Lanzuise, S.; Eid, A.; Woo, S.L. y
Lorito, M. (2013). Harzianic acid: a novel siderophore from Trichoderma harzianum. FEMS Microbiology Letters, 347(2). https://doi.org/10.1111/1574-6968.12231. ISSN:1574-6968
).
Varias especies de este género también son utilizadas para potenciar la
alimentación animal a partir de enzimas que son añadidas como parte de
la dieta (Lin et al., 2018Lin, W.C.; Lee, M.T.; Lo, C.T.; Chang, S.C. y Lee, T.T. (2018). Effects of dietary supplementation of Trichoderma pseudokoningii fermented enzyme powder on growth performance, intestinal morphology,
microflora and serum antioxidantive status in broiler chickens. Italian
Journal of Animal Science, 17(1): 153–164. https://doi.org/10.1080/1828051X.2017.1355273. ISSN: 1594-4077.
). Los metabolitos fúngicos se han empleado con éxito en el campo de la agricultura como herbicidas (Beauveria sp., Rhizoctonia sp., Fusarium sp., Aspergillus sp., Alternaria sp., Colletotrichum sp., Penicillium sp.), fungicidas (Trichoderma harzianum) e insecticidas (Metarhizum anisopliae) (Tiago et al., 2014Tiago, P.V.; de Oliveira, N.T. y Lima, E.Á. (2014). Controle biológico de insectos utilizando Metarhizium anisopliae: Aspectos morfológicos, moleculares e ecológicos. Ciencia Rural, 44(4): 645–651. https://doi.org/10.1590/S0103-84782014000400012. ISSN:0103-8478.
; Sood et al., 2017Sood,
S.; Sandhu, S.S. y Mukherjee, T.K. (2017). Pharmacological and
Therapeutic Potential of Beauvericin: A Short Review. Journal of
Proteomics and Bioinformatics, 10(1). https://doi.org/10.4172/jpb.1000421. ISSN:0974-276X.
; Begum et al., 2018Begum, S.; Iqbal, M.; Iqbal, Z.; Shah, H.U. y Numan, M. (2018). Assessment of Mycelia Extract from Trichoderma harzianum for its Antifungal, Insecticidal and Phytotoxic Importance. Journal of Plant Biochemistry y Physiology, 6(1). https://doi.org/10.4172/2329-9029.1000209. ISSN: 2329-9029.
; Kumar y Kumar, 2019Kumar,
A. y Kumar, A. (2019). Fungal metabolites as a natural source of
herbicide: a novel approach of weed management. Journal of Applied and
Natural Science, 11(1): 158–163. https://doi.org/10.31018/jans.v11i1.1994. ISSN: 0974-9411.
). Además, se ha referido el uso de las ofiobolinas, procedentes, principalmente, del género Bipolaris, como nematicidas (Degenkolb y Vilcinskas, 2016Degenkolb,
T. y Vilcinskas, A. (2016). Metabolites from nematophagous fungi and
nematicidal natural products from fungi as alternatives for biological
control. Part II: metabolites from nematophagous basidiomycetes and
non-nematophagous fungi. Applied Microbiology and Biotechnology, 100(9):
3813–3824. https://doi.org/10.1007/s00253-015-7234-5. ISSN (Online): 1432-0614.
).
Biotecnología
⌅En el campo de la biotecnología el 15 % de los productos biofarmacéuticos son producidos a partir del empleo de levaduras (Ej: Saccharomyces cerevisiae y Komagataella phaffii) para la producción eficiente de proteínas humanas, que constituyen componentes de vacunas y fármacos terapéuticos (Vieira et al., 2018Vieira,
A.; Souza, T.; Silva, L.; Mendonça, F. y Parachin, N. (2018).
Comparison of Yeasts as Hosts for Recombinant Protein Production.
Microorganisms, 6(2): 38. https://doi.org/10.3390/microorganisms6020038. ISSN:2076-2607
, Nielsen, 2019Nielsen, J. (2019). Yeast Systems Biology: Model Organism and Cell Factory. Biotechnology Journal, 14(9): 1800421. https://doi.org/10.1002/biot.201800421. ISSN: 1860-7314.
).
El amplio uso de las levaduras como organismo modelo es claramente
demostrado por el solo hecho de que, desde 2001, se han otorgado tres
Premios Nobel de Fisiología o Medicina basados en Genética avanzada
clásica que utiliza este organismo (Hohmann, 2016Hohmann, S. (2016). Nobel yeast research.FEMS Yeast Research, 16(8): 94. https://doi.org/10.1093/femsyr/fow094. ISSN: 1567-1364.
).
Medicina e industria biofarmacéutica
⌅En
este sector los hongos poseen un papel importante en la prevención y
tratamiento de numerosas enfermedades, ya que sus moléculas bioactivas
han demostrado tener propiedades antioxidantes, antitumorales,
antibacterianas, inmunoestimuladoras, inmunosupresoras, antifibróticas,
antiinflamatorias, antivirales, antifúngicas, antiescleróticas,
hipoalergénicas, antiaterogénicas, hipoglicémicas, hepatoprotectoras e
hipotensoras (Petre, 2016Petre, M. (2016). Mushroom Biotechnology. Developments and Applications. Academic Press. United States. ISBN:978-012-802-794-3.
). De los 22500 compuestos con actividad biológica existentes, el 38 % se obtiene de los hongos (Demain y Sanchez, 2009Demain, A.L. y Sanchez, S. (2009). Microbial drug discovery: 80 Years of progress. Journal of Antibiotics, 62(1): 5–16. https://doi.org/10.1038/ja.2008.16. ISSN: 0021-8820.
). Se han empleado en la producción de antibióticos betalactámicos como la penicilina (Penicillium rubens) (Nielsen y Nielsen, 2017Nielsen,
J.C. y Nielsen, J. (2017). Development of fungal cell factories for the
production of secondary metabolites: Linking genomics and metabolism.
Synthetic and Systems Biotechnology, 2(1): 5–12. https://doi.org/10.1016/j.synbio.2017.02.002. ISSN: 2097-1206.
) y en la obtención de agentes bacteriostáticos como el ácido fusídico, producido por el hongo Fusidium coccineum, que se emplea de forma tópica en cremas y gotas oftalmológicas (Falagas et al., 2008Falagas,
M.E.; Grammatikos, A.P. y Michalopoulos, A. (2008). Potential of
old-generation antibiotics to address current need for new antibiotics.
Expert Review of Anti-Infective Therapy, 6(5): 593–600. https://doi.org/10.1586/14787210.6.5.593. ISSN: 1478-7210.
).
Muchos fármacos inmunosupresores ampliamente usados en los trasplantes
de órganos están basados en metabolitos fúngicos como la ciclosporina y
el ácido micofenólico, que se obtienen de las especies Tolypocladium inflatum y Penicillium stoloniferum, respectivamente (Holt, 2017Holt,
C.D. (2017). Overview of Immunosuppressive Therapy in Solid Organ
Transplantation. Anesthesiology Clinics, 35(3): 365–380.ISSN: 1932-2275.
). Existen inmunopotenciadores anticancerígenos como el Lentinan, que se obtiene de la seta Lentinula edodes (Zhang et al., 2018Zhang,
Y.; Zhang, M.; Jiang, Y.; Li, X.; He, Y.; Zeng, P.; Guo, Z.; Chang, Y.;
Luo, H.; Liu, Y.; Hao, C.; Wang, H.; Zhang, G. y Zhang, L. (2018).
Lentinan as an immunotherapeutic for treating lung cancer: a review of
12 years clinical studies in China. Journal of Cancer Research and
Clinical Oncology, 144(11): 2177–2186. ISSN:1432-1335
). Por otra parte, se ha reportado que algunas especies del género Ganoderma spp. producen sustancias antitumorales que inhiben la proliferación e inducen la apoptosis de linfomas y mielomas (Pattanayak et al., 2020Pattanayak,
S.; Das, S. y Biswal, G. (2020). Ganoderma: The wild mushroom with
wonderful health benefits. Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry,
9(2). https://doi.org/10.22271/phyto.2020.v9.i2Sf.11695. ISSN:2278-4136.
; Semwal y Sharma, 2020Semwal,
M. y Sharma, Y. (2020). A Review on Ganoderma (King of herbs): Health
benefits as health supplements. International Journal of Health and
Clinical Research, 3(1): 7–10. Disponible en. www.ijhcr.com. ISSN:2590-3241.
).
Varios medicamentos antifúngicos como la fumagilina y la griseofulvina son extraídos de hongos, el primero de la especie Aspergillus fumigatus y el otro de Penicillium griseofulvum (Gupta et al., 2017Gupta,
A.K.; Foley, K.A. y Versteeg, S.G. (2017). New Antifungal Agents and
New Formulations Against Dermatophytes. Mycopathologia, 182(1–2):
127–141. https://doi.org/10.1007/s11046-016-0045-0. ISSN: 1573-0832.
; Guruceaga et al., 2019Guruceaga,
X.; Perez-Cuesta, U.; Abad-Diaz de Cerio, A.; Gonzalez, O.; Alonso,
R.M.; Hernando, F.L.; Ramirez-Garcia, A. y Rementeria, A. (2019).
Fumagillin, a Mycotoxin of Aspergillus fumigatus: Biosynthesis, Biological Activities, Detection, and Applications. Toxins, 12(1): 7. https://doi.org/10.3390/toxins12010007. ISSN: 2072-6651.
; Sumiyoshi et al., 2020Sumiyoshi,
M.; Miyazaki, T.; Makau, J.N.; Mizuta, S.; Tanaka, Y.; Ishikawa, T.;
Makimura, K.; Hirayama, T.; Takazono, T.; Saijo, T.; Yamaguchi, H.;
Shimamura, S.; Yamamoto, K., Imamura, Y.; Sakamoto, N.; Obase, Y.;
Izumikawa, K.; Yanagihara, K.; Kohno, S. y Mukae, H. (2020). Novel and
potent antimicrobial effects of caspofungin on drug-resistant Candida
and bacteria. Scientific Reports, 10(1): 17745. https://doi.org/10.1038/s41598-020-74749-8. ISSN:2045-2322.
).
El fármaco empleado en el tratamiento de pacientes con esclerosis
múltiple, Fingolimod, se obtiene mediante la transformación de la
miriocina, químico obtenido del ascomiceto Isaria sinclairii (White et al., 2016White,
C., Alshaker, H., Cooper, C., Winkler, M., y Pchejetski, D. (2016). The
emerging role of FTY720 (Fingolimod) in cancer treatment. Oncotarget,
7(17): 23106–23127. https://doi.org/10.18632/oncotarget.7145. ISSN:1949-2553
). Otros metabolitos como la ergotamina y sus derivados, procedentes de Claviceps purpurea,
son empleados en el tratamiento de la migraña y de pacientes con
hipotensión y además se estudia su papel potencial como inhibidor de la
proteasa principal en el coronavirus (Ma et al., 2018Ma,
Y.Z.; Qiang, G.F. y Du, G.H. (2018). Ergometrine and Ergotamine. En:
Du, G. (ed.). Natural Small Molecule Drugs from Plants, 237–242.
Springer Singapore. https://doi.org/10.1007/978-981-10-8022-7_39. ISBN: 978-981-197-646-9.
; Gurung et al., 2020Gurung,
A.B.; Ali, M.A.; Lee, J.; Abul Farah, M. y Al-Anazi, K.M. (2020). In
silico screening of FDA approved drugs reveals ergotamine and
dihydroergotamine as potential coronavirus main protease enzyme
inhibitors. Saudi Journal of Biological Sciences, 27(10): 2674–2682. https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2020.06.005. ISSN: 1319-562X.
). La gleba polvosa de algunas especies de los géneros Lycoperdon y Geastrum, son utilizadas para detener hemorragias en heridas (Font Quer, 2016Font
Quer, P. (2000). Plantas medicinales: El Dioscórides renovado.
Barcelona, España: Editorial Labor, S.A. ISBN: 84-335-0834-3.
; Sarac et al., 2018Sarac, N.; Alli, H.; Baygar, T. y Ugur, A. (2018). In vitro anticoagulant and antiinflammatory activities of Geastrum fimbriatum Fr., namely as Earthstar fungus. International Journal of Secondary Metabolite, 6(1): 1–9. https://doi.org/10.21448/ijsm.454836. ISSN: 2148-6905.
).
Se pueden mencionar muchos otros usos de estos organismos en la
industria farmacéutica, ya sea la obtención del gestodeno, ingrediente
activo de las pastillas anticonceptivas de tercera generación, a partir
de Penicillium raistrickii (Stanczyk y Archer, 2014Stanczyk,
F.Z. y Archer, D.F. (2014). Gestodene: A review of its pharmacology,
potency and tolerability in combined contraceptive preparations.
Contraception, 89(4): 242–252. https://doi.org/10.1016/j.contraception.2013.12.003. ISSN:0010-7824.
), o de fármacos denominados estatinas (lovastatina y simvastatina), aislados de especies como por ejemplo Aspergillus terreus, que son empleados para disminuir el colesterol (Toth y Banach, 2019Toth, P.P. y Banach, M. (2019). Statins: Then and Now. Methodist DeBakey cardiovascular journal 15(1): 23–31. https://doi.org/10.14797/mdcj-15-1-23. ISSN:19476094
).
Otros sectores industriales
⌅Otros
hongos tienen aplicaciones en la fabricación de detergentes y en la
industria textil; en esta última, se utilizan las lipasas (a partir de Aspergillus oryzae), catalasas (a partir de Aspergillus sp.) y celulasas (a partir de Trichoderma sp.). Esas enzimas, producidas por estos organismos, se utilizan durante procesamiento del cuero y el algodón (Thanikaivelan et al., 2004Thanikaivelan,
P.; Rao, J.R.; Nair, B.U. y Ramasami, T. (2004). Progress and recent
trends in biotechnological methods for leather processing. Trends in
Biotechnology 22(4): 181–188. https://doi.org/10.1016/j.tibtech.2004.02.008. ISSN:1815-8242.
; Singh et al., 2016Singh, R., Kumar, M., Mittal, A. y Mehta, P.K. (2016). Microbial enzymes: industrial progress in 21st century. Biotech., 6(2): 1–15. https://doi.org/10.1007/s13205-016-0485-8. ISSN:2190-5738.
).
En la industria manufacturera del papel también se emplean celulasas
para acelerar el proceso de elaboración de la pulpa y disminuir el
consumo de agua (Trichoderma sp. y Humicola sp.) (Sajith et al., 2016Sajith,
S.; Priji, P.; Sreedevi, S. y Benjamin, S. (2016). An Overview on
Fungal Cellulases with an Industrial Perspective. Journal of Nutrition
and Food Sciences, 6(1). https://doi.org/10.4172/2155-9600.1000461. ISSN:2766-5801.
).
Los componentes plásticos de los automóviles, el caucho sintético y el LegoTM son elementos que se fabrican a partir del ácido itacónico, extraído de hongos del género Aspergillus y cuyo mercado mundial superaba los 216 millones de dólares hasta el 2020 (Cunha da Cruz et al., 2018Cunha
da Cruz, J.; Machado de Castro, A. y Camparese Sérvulo E. F. (2018)
World market and biotechnological production of itaconic ácid. 3Biotech.
Feb 16; 8 (3):138. https//10.1007/s13205-018-1151-0. PMID: 29484277
).
Además, varios bioproductos sustituyentes de materiales como las
espumas de poliestireno, el cuero y materiales de construcción son
obtenidos a partir del micelio de muchos hongos (Haneef et al., 2017Haneef,
M.; Ceseracciu, L.; Canale, C.; Bayer, I.S.; Heredia-Guerrero, J.A. y
Athanassiou, A. (2017). Advanced Materials from Fungal Mycelium:
Fabrication and Tuning of Physical Properties. Scientific Reports, 7(1):
1–11. https://doi.org/10.1038/srep41292. ISSN: 2045-2322.
). Asimismo, las levaduras y varias especies del género Trichoderma son empleadas en la generación de biocombustibles (Schmoll y Schuster, 2010Schmoll, M. y Schuster, A. (2010). Biology and biotechnology of Trichoderma. Applied Microbiology and Biotechnology, 87(3): 787–799. https://doi.org/10.1007/s00253-010-2632-1. ISSN:1432-0614.
).
Biorremediación
⌅Los
procesos de biorremediación han ganado un papel relevante en la
actualidad dado los problemas de contaminación ambiental existentes.
Precisamente, los hongos juegan un papel fundamental en este panorama. Khan et al. (2017)Khan, S.; Shah, Z.U.; Xu, J.; Khan, A.; Munir, S. y Hasan, F. (2017). Biodegradation of polyester polyurethane by Aspergillus tubingensis. Environmental Pollution, 225: 469–480. https://doi:10.1016/j.envpol.2017.03.012.
aislaron y caracterizaron un hongo, el cual identificaron como Aspergillus tubingensis,
capaz de descomponer el poliuretano, material ampliamente utilizado en
numerosas industrias y en la fabricación de varios objetos. Las especies Pleurotus ostreatus y Trametes versicolor también se
emplean en la degradación de bifenilos policlorados (PCB) en suelos y
aguas residuales, los cuales tienen gran impacto ambiental por el alto
grado de emisión al medio, su toxicidad y su lenta y difícil degradación
(Keum y Li, 2004Keum,
Y.S. y Li, Q.X. (2004). Fungal laccase-catalyzed degradation of hydroxy
polychlorinated biphenyls. Chemosphere, 56(1): 23–30. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2004.02.028. ISSN: 1879-1298.
; Chun et al., 2019Chun, S.C.; Muthu, M.; Hasan, N.; Tasneem, S. y Gopal, J. (2019). Mycoremediation of PCBs by Pleurotus ostreatus: Possibilities and Prospects. Applied Sciences, 9(19): 4185. https://doi.org/10.3390/app9194185. ISSN: 2076-3417
).
¿Qué se hace en Cuba?
⌅Actualmente, en Cuba se trabajan varias líneas de investigación relacionadas con la búsqueda e implementación de aplicaciones potenciales dentro de este grupo de organismos. Entre ellas podemos mencionar: el control biológico, la prospección de metabolitos secundarios con aplicaciones en diferentes sectores y la producción de hongos comestibles.
Desde
1988, se estableció una red nacional de Centros de Reproducción de
Entomófagos y Entomopatógenos (CREE), los cuales incluyen la producción
de hongos, bacterias biocontroladoras y nemátodos entomopatógenos para
su uso integrado a programas de manejo de plagas (Márquez et al., 2015Márquez,
M.E.; Gómez, R. y Jiménez, J. (2015). Obtención de bioplaguicidas por
tecnologías artesanales para el control de plagas agrícolas en Cuba.
Fitosanidad, 19(2). Disponible en: http://www.fitosanidad.cu/index.php/fitosanidad/article/view/541. ISSN: 1818-1686.
).
Se han logrado avances importantes en el empleo de agentes de control
biológico en esta línea, muchos de los cuales son hongos, con un impacto
notable en los diferentes modelos de producción agrícola (Almándoz et al., 2016Almándoz,
J.; Fernández, E.; González, G.; Casanueva, K.; Porras, Á.; Orbeal, G. y
Díaz, J.A. (2016). Análisis de la utilización de agentes de control
biológico en los sistemas de cultivos protegidos en Cuba. Analysis of
the utilization of biological control agents in the protected crop
systems in Cuba. Fitosanidad, 20(1): 45–51. Disponible en: http://www.fitosanidad.cu/index.php/fitosanidad/article/view/623. ISSN: 1818-1686.
).
Algunos hongos muy utilizados por su actividad como controladores biológicos son Beauveria bassiana, Metarhizium anisoplae y Trichoderma sp. (Vázquez, 2014Vázquez,
L.L. (2014). Compendio de buenas prácticas agroecológicas en manejo de
plagas. Editora Agroeocológica; Cuba. IBSN:978-959-7210-81-8
).
Sobresale la efectividad de este último con excelentes resultados en el
antagonismo: por competencia, antibiosis, micoparasitismo y lisis
enzimática (Pérez et al., 2009Pérez, L.; Batle, A.; Chacón, J. y Montenegro, V. (2009). Eficacia de Trichoderma harzianum A 34 en el biocontrol de Fusarium oxysporum f.sp. cubense, agente causal de la marchitez por Fusarium o mal de Panamá de los bananos en Cuba. Fitosanidad, 13(4): 259–263. ISSN:1818-1686.
). Otros autores refieren que las especies del género Trichoderma además de ayudar al control de patógenos que podrían estar presentes en
la rizósfera, actúan como estimuladoras del crecimiento radical, en el
desarrollo de raíces adventicias y pelos absorbentes, estos últimos muy
importantes para la absorción de nutrientes (Cano, 2011Cano, M.A. (2011). Interacción de microorganismos benéficos en plantas: Micorrizas, Trichoderma spp. y Pseudomonas. Rev. U.D.C.A Act. e Div. Cient., 14(2): 15–31. Disponible en: http://www.scielo.org.co/scielo.php?pid=S0123-42262011000200003&script=sci_arttext&tlng=en. ISSN: 2619-2551.
; Calero et al., 2017Calero, A.; Quintero, E. y Pérez, Y. (2017). Utilización de diferentes bioproductos en la producción de frijol común (Phaseolus vulgaris L). Agrotecnia de Cuba, 14(1): 17–24. ISSN: 2414-4673.
). También se ha estudiado la actividad fungicida del género Cladobotryum sobre las especies Corynespora casiicola y Fusarium chlamydosporum (Ortiz et al., 2016Ortiz,
Y.; Ramos, B.; Álvarez, M.E.; Valdés, R.; Lorenzo, Y.; Plana, L.;
Marrero, I.; García, D.; Aguado, Y.; Ruenes, M.E.; Bacallao, A. y
Castañeda, R.F. (2016). Actividad fungicida de cepas del género Cladobotryum sobre Corynespora casiicola. Agrotecnia de Cuba, 40(1): 71–83. ISSN: 2414-4673.
; 2017Ortiz,
Y.; Ramos, B.; Castañeda, R.F.; Plana, L.; Álvarez, M.E.; Lorenzo, Y.;
Marrero, I.; García, D.; Ruenes, M.E.; Bacallao, A. y Aguado, Y. (2017).
Actividad antagonista de cepas de Cladobotryum, Beltraniopsis, Beltraniella y Beltrania sobre Fusarium chlamydosporum. Agrotecnia de Cuba, 41(2): 24–37. ISSN: 2414-4673.
).
En
Cuba, se han venido desarrollando productos bioestimuladores entre los
que se encuentra el Biojas constituido por el ácido jasmónico, y
elaborado a partir del hongo Botryodiplodia theobromae, con un amplio espectro de respuestas fisiológicas en cultivos (Castillo et al., 2014Castillo,
P.G.; Eng, F.S.; Nogueiras, C.L.; Michelena, A.G.; Sánchez, B.J. y
Acosta, E.M. (2014). Caracterización del proceso fermentativo de Lasiodiplodia theobromae mediante cromatografía gaseosa y cromatografía gaseosa acoplada a
espectrometría de masas. Revista CENIC Ciencias Químicas, 45: 90–95.
ISSN: 2221-2442.
). Sin embargo, el conocimiento de la
producción de fitohormonas a partir de microorganismos es aún limitado.
Por lo que las investigaciones actuales se enfocan en varios aspectos
como: la búsqueda de cepas de microorganismos productoras de estos
metabolitos capaces de crecer en medios simples, las condiciones del
cultivo que favorecen su producción, la ruta metabólica para su
síntesis, entre otras.
En el sector alimentario los hongos tienen
un papel importante en nuestro país. Aunque en Cuba no hay hábito de su
consumo, fomentar la incorporación de especies de hongos comestibles a
la dieta de nuestra población permitiría potenciar la producción de este
alimento de alto valor nutricional y de esta manera poder contar con un
alimento de elevada calidad. Los primeros pasos en el estudio de los
hongos comestibles en Cuba se llevaron a cabo en la década de los 70 que
se inicia de forma limitada el cultivo del champiñón (Enjamio y Rodríguez, 1995Enjamio,
A. y Rodríguez, M. (1995). Cultivo de dos cepas de Pleurotus sobre
diferentes mezclas de sustratos. Revista del Jardín Botánico de Cuba.
Vol. XVI, 69-71. Disponible en: https://www.jstor.org/stable/42596980. ISSN: 0253-5696.
).
El Jardín Botánico de Cuba fue uno de los primeros en incursionar en la
selección de sustratos para el cultivo de cepas del género Pleurotus,
en estudios realizados por el Dr. C. Miguel Rodríguez Hernández. Más
recientemente en el Instituto de Investigaciones Fundamentales de la
Agricultura Tropical (INIFAT) se ha puesto en práctica el cultivo
artesanal de hongos comestibles, tecnología que utiliza desechos
agrícolas como la paja de arroz, residuos de hojas de plátano y cáscara
de café, utilizados como substrato para su desarrollo (Castañeda, 2013Castañeda,
R. (2013). El cultivo artesanal de hongos comestibles. Publicaciones
Acuario, Centro Félix Varela. La Habana, Cuba. ISBN: 978-959-7226-01-7.
).
Además del valor para la economía del país que pueda reportar esta
práctica, el impacto social de esta introducción se puede medir por la
generación de nuevas fuentes de empleo. Sin embargo, su alcance no es el
esperado y sus potencialidades no han sido del todo explotadas.
Si
bien en la actualidad los hongos comestibles constituyen una fuente
importante para la obtención de novedosas sustancias con propiedades
inmunomoduladoras, sólo el 3 % de la investigación de productos
naturales que llega a etapas preclínicas y clínicas se enfoca en su
estudio. En Cuba se ha promovido, por su valor nutricional, el consumo
de setas del género Pleurotus, fundamentalmente, como parte del proyecto nacional “Cultivo de hongos comestibles del género Auricularia, Pleurotus y Lentinula, en las modalidades de pared y suelo, como fuente alternativa proteica para consumo humano” (Plana et al., 2019Plana, L.; Hernández, E.; Llera, L.; Duarte, C. y Shagarodsky, T. (2019). Cultivo de Pleurotus ostreatus (Jacq.) P. Kumm. en paja de frijol común (Phaseolus vulgaris L.). Agrotecnia de Cuba, 43(2): 62–70. ISSN: 2414-4673.
).
Por otra parte, un grupo de investigadores del Centro de Estudios de
Biotecnología Industrial de la Universidad de Oriente, en colaboración
con varias entidades nacionales y extranjeras, aportaron evidencias
experimentales, in vitro y en biomodelos de inmunodeficiencias
secundarias, que sustentan el efecto modulador de bioproductos obtenidos
a partir de especies de Pleurotus sp. sobre la respuesta inmunitaria del organismo humano (Quevedo et al., 2018Quevedo,
H.J.; Maury, G.; Bermúdez, R.C. y Cos, P. (2018). Evaluación de la
actividad inmunomoduladora de bioproductos obtenidos de la seta
comestible-medicinal Pleurotus ostreatus. Revista Anales de La Academia de Ciencias de Cuba, 8(1): 1–10. ISSN: 2304-0106.
).
Desde
finales de 1995, comenzó a organizarse el Grupo Nacional de Colecciones
de Cultivos como vehículo ideal para facilitar los estudios de
biodiversidad, definir nuevas líneas de trabajo y aplicar a niveles
microbianos los acuerdos de la Convención de la Diversidad Biológica (Pérez, 1999Pérez,
G. (1999). Control de la calidad en las colecciones de cultivos
microbianos. En: Boletín informativo No. 2 del Centro de Información
para Colecciones Cubanas de Cultivos Microbianos.
).
También existen líneas de investigación y proyectos nacionales e
internacionales enfocados en la caracterización y evaluación del
potencial biológico de microorganismos conservados en colecciones (Sosa et al., 2017Sosa,
A.; González, N.; García, Y.; Marrero, Y.; Valiño, E.; Galindo, J.;
Sosa, D.; Alberto, M.; Roque, D.; Albelo, N.; Colomina, L. y Moreira, O.
(2017). Colección de microorganismos con potencialidades como aditivos
para la nutrición animal del Instituto de Ciencia Animal. Cuban J. Agric. Sci., 51(3). ISSN:2157-7579 JVST.
).
Por ejemplo, el proyecto internacional en el cual participa el INIFAT
junto a la Facultad de Química (Universidad de La Habana) y el Instituto
Leibniz de Bioquímica, en Alemania, cuyo objetivo es el descubrimiento
de productos naturales bioactivos para aplicaciones medicinales y
agrícolas (Otto et al., 2016Otto,
A.; Laub, A.; Wendt, L.; Porzel, A.; Schmidt, J.; Palfner, G.; Becerra,
J.; Krüger, D.; Stadler, M.; Wessjohann, L.; Westermann, B. y Arnold,
N. (2016). Chilenopeptins A and B, Peptaibols from the Chilean
Sepedonium aff. chalcipori KSH 883. J. Nat. Prod., 79: 929−938. ISSN: 1520-6025.
; Buyck et al., 2017Buyck,
B.; Duhem, B.; Das, K.; Jayawardena, R.S.; Niveiro, N.; Pereira, O.L.;
Prasher, I.B.; Adhikari, S.; Albertó, E.; Bulgakov, T.; Castañeda-Ruiz,
R.F.; Hembrom, M.E.; Hydep, K.D.; Lewish, D.P.; Michlig, A.; Nuytinck,
J.; Parihar, A.; Popoff, O.F.; Ramirez, N.A.; da Silva, M.; Verma, R.K. y
Hofstetter, V. (2017). Fungal biodiversity profiles 21-30. Cryptogamie,
Mycologie, 38(1): 101–146. ISSN: 2414-4673.
).
La búsqueda de aplicaciones nuevas y viables con respecto al uso de los hongos en diferentes sectores de la sociedad, pudiera influir en la calidad y cantidad de las producciones agrícolas, en la alimentación de la población, en los procesos industriales, en la búsqueda de nuevos fármacos y bioproductos, así como en la conservación y recuperación de los agroecosistemas. El aprovechamiento de las potencialidades de las especies fúngicas cubanas, aun cuando estas sean patógenas o perjudiciales para determinados sectores de la economía, no debe ser descartado. Es necesario tanto el papel de la investigación dentro de la comunidad de micólogos, como de la planificación estatal. Un aspecto primordial es que no se ha educado a la población sobre el conocimiento, importancia y usos de estos organismos tan valiosos e imprescindibles para la vida de nuestro planeta.
Conclusiones
⌅Las regiones tropicales han sido poco exploradas en cuanto a su diversidad fúngica y el potencial bioactivo de estos organismos. Se trata de analizar qué se conoce y qué se ha hecho hasta ahora, como punto de partida para valorar, según nuestro panorama económico y social, la posible aplicación de estos usos en la sociedad cubana y el perfeccionamiento de aquellos que ya se ponen en práctica. Como segundo paso, está la búsqueda de nuevos metabolitos, teniendo en cuenta la alta biodiversidad y capacidad biosintética de estos organismos, y la implementación de nuevas tecnologías de producción de hongos comestibles. Así como concientizar a la población sobre sus aplicaciones, usos e importancia en las diferentes esferas de la sociedad.